50年只出现一次的传说之岛“蓬莱岛”。 曾经，犬夜叉想和桔梗一起从统治蓬莱岛的四斗神手中救下岛上仅存的蓝等半妖小孩，但在仅差一步的关头，岛就突然消失了…… 50年后——这座蓬莱岛再次在这个世界出现。 犬夜叉他们到达蓬莱岛，为了解开围绕岛的种种谜团，和半妖小孩们一起走向岛的神殿。然后，犬夜叉终于从“奏姬”处得知岛的过去和解开四斗神之谜的线索…… 现在，犬夜叉他们的命运大起大落，即将展开……

　　并称为“天下霸道三剑”的天生牙、丛云牙和铁碎牙分管天、地、人三界，当年全部为犬夜叉的父亲斗牙王所拥有。斗牙王与人类公主十六夜相恋，生下犬夜叉，此举惹来暗恋十六夜的武将刹那猛丸的嫉妒。身负重伤的斗牙王用天生牙救活被猛丸杀死的爱人，随即与猛丸展开决战。恶战之后，斗牙王生命将终，他命冥加将天生牙和铁碎牙分别赐予杀生丸和犬夜叉，而拥有邪恶强大力量的丛云牙则被永久封印。 　　数百年后，丛云牙通过食骨井来到现代，并摆脱了封印的束缚。它先控制犬夜叉的身心，回到战国时代与杀生丸展开一番恶战。危难之际，戈薇的力量使丛云牙被迫离开犬夜叉的身体。但它很快又找到新的替身，并且将已化作白骨的刹那猛丸重新召唤回人间，向斗牙王的两个儿子展开报复……

与宿敌奈落的最终决战——50年前，犬夜叉和桔梗设下计谋，对付他们共同的仇敌奈落。战斗的结果，犬夜叉被封，桔梗丧命。那就是曾经与弥勒的祖父大战，一代代穿过风孔的魔咒，将灭妖部落珊瑚一族的故乡灭亡了的奈落。得到了四魂之玉的碎片的，力量更加强大奈落，终于在犬夜叉他们面前现身。为了了断所有的因缘，犬夜叉，龙目，弥勒，七宝，开始了最后的战争。祖父曾经被封，深知妖怪之恐惧的弥勒。连日的同一时间，发生满月的奇怪现象。就在那时，出现在犬夜叉他们面前的迷一般的女人神久夜。被解开的封印，终于打开了的梦幻之门。以“天空的姬”自名的神久夜，到底是谁？就在这里，展现出深藏在“竹取故事”里面的，另一个恐怖的女人传说的全貌。

　　元军攻打日本之际，中国大陆的妖怪为了得到死者魂魄亦东渡日本。在这里，他们遭遇了犬夜叉的父亲斗牙王。经过一番艰苦鏖战，大陆妖怪最终被封印在斗牙王的牙齿中。 　　时间回到战国时代，四魂之玉的一枚碎片飞到不归之森，唤醒了大陆妖怪首领之子玛瑙丸。为了解开被斗牙王牙齿所封印的力量，玛瑙丸派随从琉璃、玻璃将犬夜叉一行人引到不归之森，并诱使犬夜叉用铁碎牙斩断结界。结界消失，被封印上百年的力量开始复活，玛瑙丸变得愈加强大。与此同时，玻璃和琉璃分别夺去了珊瑚的云母和法师的风穴，使犬夜叉一方陷入苦战；另一方面，戈薇的意识被玛瑙丸控制，她迫不得已用箭再次将犬夜叉封印，之后更被桔梗推入枯井，穿越时空回到了现代……